На початку 40-х років XII ст., з переходом на київське князювання чернігівської династії Ольговичів, в Києві, в урочищі Дорогожичі, як вважається — на замовлення князя Всеволода Ольговича, була зведена церква Святого Кирила Александрійського. Вочевидь вона споруджувалася чернігівськими майстрами як собор родового монастиря Ольговичів. Цей монастир отримав назву Кирилівського: за переказами, Кирилом звали ченця, який жив в одній з печер, виритих тут подвижниками-аскетами. Невідомо, правда це чи ні, але ходять чутки, що під Кирилівською церквою і біля неї дійсно існують підземні порожнечі, які є стародавніми чернечими печерами. Збереглися свідоцтва людей, які нібито відвідували ці печери ще на початку XX століття.
Монументальний храм Ольговичів увінчав високий пагорб, що підноситься над пласкою долиною річки Почайни. У XII—XIII ст. церква служила фамільною усипальнею чернігівських князів. У 1194 р. тут був похований князь Святослав Всеволодович — один з персонажів «Слова про полк Ігорів».
Як і багато інших стародавніх київських храмів, Кирилівська церква не зберегла своєї первинної зовнішності, після численних перебудов набувши рис українського бароко. Спочатку вона була однокупольною. За часів татарського нашестя церква сильно постраждала, позбулася крівлі і у такому вигляді простояла декілька сторіч. Перші відомості про відновні роботи відносяться тільки до 1605-1612 рр. На межі XVII—XVIII ст. храм увінчали чотири бічні куполи. Великі роботи з реставрації церкви велися після пожежі в 1734 р. Тоді за проектом українського архітектора І. Г. Григоровича-Барського на західному фасаді храму був зведений фігурний барочний фронтон, прикрашений ліпним рослинним орнаментом. Тоді ж куполам була надана характерна для української архітектури XVIII ст. грушовидна форма. Всередині церкву не перебудовували, а отже її інтер’єр зберігся до наших днів в первозданному вигляді. Внутрішній інтер’єр вражає простором, великою кількістю світла. У притворі в товщі стін збереглися великі ніші-аркосолії, де колись стояли гробниці чернігівських князів. На другому ярусі, в південній частині хорів влаштована маленька капела ігумена, а під нею на першому ярусі розташована хрещальня.
У 1860 р. при черговому ремонті Кирилівської церкви була зроблена сенсаційна знахідка: під шаром штукатурки XVIII ст. виявилися прекрасні фрески XII ст. Частина первинного фрескового оздоблення виявилася остаточно втраченою, проте й збереглося немало - більше 800 кв. м середньовічних розписів!
У 1881-1884 рр. великою групою викладачів і учнів київської Малювальної школи Н. І. Мурашко (в їх числі були І. С. Іжакевич, І. Ф. Селезньов, X. П. Платонов, Н. К. Пімоненко) під керівництвом професора А. В. Прахова була проведена реставрація фресок Кирилівської церкви. Щоправда, проводилася вона у дусі уявлень тих років: стародавні розписи «освіжили» масляними фарбами. Лише у середині XX ст. почалася копітка робота зі звільнення з-під пізніх нашарувань справжніх фресок XII століття. Ця робота зайняла довгі роки, стародавній живопис доводилося розкривати буквально по сантиметру. Нині весь барвистий шар XII століття, що зберігся, розчищений від пізніх розписів.
Написи на церковнослов’янській мові вказують на те, що ці розписи вочевидь були виконані київськими майстрами. Всього в роботі над фресками Кирилівської церкви брало участь не менше шести живописців, що належали до різних художніх шкіл: наприклад, творча манера одного мала загальне коріння з фресками Софії Київської, а інший майстер був пов’язаний з традиціями великого живописця Алімпія Печерського. Поза сумнівом, майстри, що розписували Кирилівську церкву, були знайомі з художньою культурою слов’янських країн Балканського півострова і Західної Європи: деякі особливості кирилівських фресок наближують їх до робіт болгарських, македонських, грецьких живописців тієї пори, до романського мистецтва Заходу.
Монументальна архітектура церкви диктувала монументальні форми живопису. Фігури кирилівських фресок — найкрупніші зі всіх тих, що дійшли до нас. Вони мають висоту від 2,85 до 3,30 м.
Розташовані в три регістри, ці світлі силуети ясно виділяються на синьому фоні. їх монументальність і потужність не має аналогів у мистецтві середньовічної України.
Іконографія фресок є доволі своєрідною. Більша частина не збереглася, а отже фахівцям довелося відновлювати систему розписів Кирилівської церкви на основі вцілілих зображень. У центрі куполу замість «Спаса-Вседержителя» було зображено, ймовірно, «Вознесіння» (не збереглося). У апсиді — Богоматір-Оранта, «Євхаристія», «Поклоніння агнцю». На арці вівтаря — «Благовіщення», «Стрітення», а також апостоли Петро і Павло. На стінах південної апсиди добре збереглися розписи, що ілюструють головні епізоди з життя Святого Кирила Александрійського. На південній стіні, на всю її висоту до вікон — «Різдво Христове», а на північній — перша «Пречиста Богоматері» таких самих розмірів. У обох сценах присутні неканонічні, фольклорні сюжети: наприклад, в першій «Пречистій» ангели несуть апостолів на хмарах до місця першої пречистої Богоматері, але вона вже в тілесному вигляді піднеслася на небо і на смертному одрі залишилися лежати тільки квіти... У притворі храму вперше в мистецтві середньовічної України з’являється сюжет «Страшний суд». Лінія нового напрямку, розпочата Алімпієм, продовжена в розписах Кирилівської церкви майстром, що написав фреску «Архангел Михаїл, який веде юного Іоанна в пустелю». З вражаючою майстерністю художник передає легкий, «неземний» рух фігур, які немов пливуть у повітрі.
У 1860 р. А. В. Прахов запропонував ще молодому в ту пору М. А. Врубелю розписати ділянки стін і склепінь, на яких не збереглися стародавні фрески. Так на хорах з’явилися композиції «Зішестя Святого Духу» і «Ангели з лабарами», а в притворі — «Оплакування Христа». Врубель виконав також ікони «Богоматір», «Святий Кирило Александрійській» і «Спас» для мармурового іконостасу, виконаного по ескізах А. В. Прахова.
У травні 1929 р. Кирилівська церква одержала статус Державного історико-культурного музею-заповідника і нині є філіалом музею-заповідника «Софія Київська».
